Pathogens, Nutritional Deficiency, and Climate Influences on a Declining Moose Population

Several potential proximate causes may be implicated in a recent (post‐1984) decline in moose ( Alces alces andersoni ) numbers at their southern range periphery in northwest Minnesota, USA. These causes include deleterious effects of infectious pathogens, some of which are associated with white‐tailed deer ( Odocoileus virginianus ), negative effects of climate change, increased food competition with deer or moose, legal or illegal hunting, and increased predation by gray wolves ( Canis lupus ) and black bears ( Ursus americanus ). Long‐standing factors that may have contributed to the moose decline include those typically associated with marginal habitat such as nutritional deficiencies. We examined survival and productivity among radiocollared ( n = 152) adult female and juvenile moose in northwest Minnesota during 1995–2000, and assessed cause of death and pathology through carcass necropsy of radiocollared and non‐radiocollared animals. Aerial moose surveys suggested that hunting was an unlikely source of the numerical decline because the level of harvest was relatively low (i.e., approx. 15%/2 yr) and the population usually grew in years following a hunt. The majority of moose mortalities (up to 87% of radiocollared moose [ n = 76] and up to 65% of non‐radiocollared moose [ n = 84]) were proximally related to pathology associated with parasites and infectious disease. Liver fluke ( Fascioloides magna ) infections apparently constituted the greatest single source of mortality and caused significant pathology in the liver, thoracic and peritoneal cavities, pericardial sac, and lungs. Mortality due to meningeal worm ( Parelaphostrongylus tenuis ) was less prevalent and was manifested through characteristic neurological disease. Several mortalities apparently were associated with unidentified infectious disease, probably acting in close association with malnutrition. Bone‐marrow fat was lower for moose dying of natural causes than those dying of anthropogenic factors or accidents, implying that acute malnutrition contributed to moose mortality. Blood profiles from live‐captured animals indicated that those dying in the subsequent 18 months were chronically malnourished. Relative to other populations, average annual survival rates for adult females (0.79 [0.74–0.84; 95% CI]) and yearlings (0.64 [0.48–0.86]) were low, whereas those for calves (0.66 [0.53–081]) were high. Pregnancy (48%) and twinning (19%) rates were among the lowest reported for moose, with reproductive senescence among females being apparent as early as 8 years. Pregnancy status was related to indices of acute (i.e., bone‐marrow fat) and chronic (i.e., blood condition indices) malnutrition. Opportunistic carcass recovery indicated that there likely were few prime‐aged males (.5 yr old) in the population. Analysis of protein content in moose browse and fecal samples indicated that food quality was probably adequate to support moose over winter, but the higher fecal protein among animals that died in the subsequent 18 months could be indicative of protein catabolism associated with malnutrition. Trace element analysis from moose livers revealed apparent deficiencies in copper and selenium, but there was limited evidence of direct association between trace element concentrations and moose disease, pathology, or mortality. Time‐series analysis of regional moose counts (1961–2000) indicated that annual population growth rate was related negatively to mean summer temperature, with winter and summer temperatures increasing by an average of 6.8 and 2.1 C, respectively, during the 40‐year period. This change may have increased moose thermoregulatory costs and disrupted their energy balance, and thereby reduced their fitness. Time‐series analysis failed to show a relationship between annual population growth rate and moose or deer abundance, indicating that food limitation via resource competition was unlikely. Population viability analyses, using count data (1961–2000) and demographic data collected during this study, suggested that the northwest Minnesota moose population likely would not persist over the next 50 years. More broadly, we conclude that the southern distribution of moose may become restricted in areas where climate and habitat conditions are marginal, especially where deer are abundant and act as reservoir hosts for parasites. RESUMEN Una recientedisminución (1984) en el númerode alces en los límites sur de su distribución en el noroestede Minnesota pudo haberse debido a diversas causas entre las que se incluye el efecto de patógenos infecciosos algunos de los cuales están asociados con el venado cola blanca ( Odocoileus virginianus ), los efectos negativos del cambio climático, el aumento en la competencia por comida con venados o alces, cacería legal e ilegal y un aumento en la depredación por lobo ( Canis lupus ) y oso negro ( Ursus americanus ). Otros factores de largo plazo que pueden haber contribuido a la disminución de la población de alce incluye a aquellos factores típicamente asociados con un hábitat marginal como deficiencias nutricionales. Evaluamos la supervivencia y productividad entre hembras adultas y alces juveniles con radiocollares ( n = 152) en el noroeste de Minnesota entre 1995–2000 y determinamos causas de muerte y patología por medio de necropsias en animales con radiocollar y de animales sin collar cuando fuera oportuno. Recorridos aéreos sugieren que la cacería no fue una causa importante de la disminución debido a que el nivel de animales cosechados fue relativamente bajo (aproximadamente 15% en 2 años) y en general la población creció en años posteriores a la cacería. La mayoría de las muertes de alces (hasta un 87% de alces con radiocollar [ n = 76]; y un 65% de alces sin collar [ n = 84]) se debió a patologías asociadas a parásitos y enfermedades infecciosas. La infección por el trematodo hepático ( Fascioloides magna ) aparentemente constituyó la causa de mortalidad más importante y provocó patologías significativas en hígado, cavidades del tórax y peritoneo, saco pericárdico, y pulmones. La mortalidad por verme meníngeo ( Parelaphostrongylus tenius ) fue menos prevalente y menos manifiesta como enfermedad neurológica característica. Algunas mortalidades aparentemente estuvieron asociadas a enfermedades infecciosas no identificadas, probablemente interactuando con una malnutrición. Los alces que murieron de causas naturales presentaron menos grasa medular que los que murieron por factores antropogénicos o accidentes, lo que sugiere que la malnutrición aguda contribuyo a las muertes. Los perfiles sanguíneos de animales vivos capturados indicaron que aquellos que murieron en los 18 meses subsecuentes estaban crónicamente malnutridos. La tasa de supervivencia promedio anual en hembras adultas y hembras de sobre‐año fue baja (0.79 [0.74–0.84; 95% IC] y 0.64 [0.48–0.86] respectivamente), mientras que entre las crías la tasa de supervivencia fue alta (0.66 [0.53–0.81]) en comparación con otras poblaciones de alces. Los porcentajes de preñes y de crías cuates fueron de las mas bajas reportadas para alce (48 y 19% respectivamente), presentando envejecimiento reproductivo entre hembras de hasta tan solo 8 años. El estado de preñez estuvo relacionado con índices de malnutrición agudos (grasa de medula ósea) y malnutrición crónica (índices sanguíneos de condición corporal). La evaluación de cadáveres encontrados de manera oportunista reveló que lo mas seguro es que existieran muy pocos machos maduros (> 5 años de edad) en la población. El análisis de contenido de proteína en plantas consumidas por el alce y en muestras de heces fecales indicaron que la calidad de la dieta era adecuada para mantener a los alces durante el invierno, pero el elevado contenido de proteína encontrado en muestras fecales de animales capturados que murieron en los siguientes 18 meses pudo ser indicativo de un catabolismo proteico asociado a la malnutrición. El análisis de elementos traza en hígados de alce revelaron una aparente deficiencia en cobre y selenio, pero hubo poca asociación entre las concentraciones de elementos traza y las enfermedades de los alces, su patología o su mortalidad. El análisis de series temporales de los conteos de alces (1961–2000) indicó que la tasa de crecimiento anual estuvo relacionada negativamente con la temperatura promedio en verano, al haberse incrementado las temperaturas promedio en el invierno y verano en alrededor de 6.8 y 2.1 C, respectivamente durante el periodo de 40 años. Estos cambios pudieron haber incrementado los costos termoregulatorios de los alces afectando su balance energético. El análisis de series temporales falló en mostrar una relación entre la tasa de crecimiento estimada de la población de alces y la abundancia de alces y/o de venados, indicando que la población no estuvo limitada por la cantidad de alimento a través de la competencia por el mismo. El análisis de viabilidad de población utilizando los datos de los conteos (1961–2000) así como también datos demográficos colectados en este estudio sugiere que la población de alces del noroeste de Minnesota no persistirá más allá de los próximos 50 años. De manera más general concluimos que la distribución sureña del alce se vera restringida en áreas donde las condiciones de hábitat sean marginales y los venados sean abundantes y actúen como hospederos reserva de parásitos. L'Effet Des Pathogènes, Des Déficiences Nutritionelles Et Du Climat Sur Le Déclin D'Une Population D'Orignaux RÉSUMÉ Plusieurs facteurs pourraient être impliqués dans le récent (depuis 1984) déclin du nombre d'orignaux ( Alces alces andersoni ) dans une population au sud de leur aire de distribution au nord‐ouest du Minnesota. Ces facteurs pourraient inclure les effets délétères des infections de pathogènes, dont certains sont associés au cerf de virginie ( Odocoileus virginianus ), les effets négatifs des changements climatiques, l'augmentation dans la compétition pour la nourriture avec les cerfs ou les orignaux; la chasse—légal ou illégal, l'augmentation de la prédation par le loup ( Canis lupus ) et par l'ours noir ( Ursus americanus ). Certains facteurs de longue date pourraient avoir contribué au déclin observé chez l'orignal, incluant ceux associés aux habitats précaires et aux déficiences nutritionnelles. La survie et la productivité de femelles et de jeunes orignaux ( n = 152) ont été évaluées à l'aide de colliers émetteurs au nord‐ouest du Minnesota durant les année 1995–2000. La cause de la mort et la présence de pathogènes étaient aussi évaluées en effectuant une nécropsie sur la carcasse des animaux équipés d'un collier émetteur et sur d'autres carcasses trouvées par hasard. Les inventaires aériens d'orignaux ne corroboraient pas l'hypothèse que la chasse était la cause du déclin des populations étant donné que le niveau de récolte était relativement bas(i.e. environ 15% tous les deux ans) et que la population augmentait à la suite d'une année de chasse. La majorité des morts observées (jusqu'à 87 % des orignaux avec collier émetteur [ n = 76]; jusqu'à 65 % des orignaux sans collier émetteur [ n = 84]) étaient liées à des parasites et maladies infectieuses. Les infections causées par la grande douve américaine ( Fascioloides magna ) semblent entraîner la plus grande proportion des décès et sont aussi une cause importante de maladies du foie, des cavités thoraciques et péritonéales, du sac péricardique et des poumons. Les décès causés par le ver des méninges ( Parelaphostrongylus tenuis ) étaient moins prévalent et se manifestaient par des maladies neurologiques. Plusieurs morts ont été associées à des maladies infectieuses non identifiées, probablement liées à la malnutrition. La graisse de moelle osseuse était moins présente chez les orignaux morts de cause naturelle que chez ceux morts dans un accident ou d'une cause anthropogénique, corroborant l'hypothèse qu'une malnutrition aiguë contribue à la mortalité des orignaux. Les profils sanguins d'animaux capturés vivants indiquent que ceux morts dans les 18 mois suivant la capture étaient à un niveau de malnutrition chronique. Le taux de survie annuel moyen pour les femelles adultes (0.79 [0.74–0.84; 95% IC]) et les jeunes de l'année (0.64 [0.48–0.86]) était bas, considérant que le taux de survie était élevé pour les veaux (0.66 [0.53–0.81]), par comparaison avec d'autres populations d'orignaux. Le taux de gestation (48%) et de gémellité (19%) était l'un des plus bas rapportés chez l'orignal, et la sénescence reproductive chez les femelles a été observée dès l'âge de 8 ans. La predisposition à la gestation a été liée aux index de malnutrition aiguë (graisse de moelle osseuse) et chronique (indice sanguin). Le peu de carcasses de mâles adultes (>5 ans) retrouvés par hasard indique qu'ils sont très peu nombreux dans la population. L'analyse du contenu protéique des brouts d'orignaux et des échantillons fécaux indique que la qualité de la nourriture disponible était probablement adéquate pour supporter l'hiver, mais le taux plus élevé de protéines fécales retrouvé chez les animaux morts au cours des 18 mois suivants pourrait être indicatif du catabolisme des protéines associé à la malnutrition. L'analyse d'oligoéléments dans le foie révèle des déficiences en cuivre et en sélénium, mais l'association directe entre la concentration des oligoéléments et la santé/mortalité des orignaux était faible. Des analyses chronologiques sur les décomptes régionaux d'orignaux (1961–2000) ont démontré que la croissance annuelle de la population était négativement liée à la température d'été moyenne, avec des températures l'hiver et l'été augmentant respectivement de 6.8 et 2.1 C pour la période de 40 ans. Ce changement pourrait avoir provoqué une augmentation du coût de thermorégulation et une rupture dans la balance énergétique de l'orignal. L'analyse chronologique n'a cependant pas démontré de relation entre le taux de croissance estimé de la population d'orignaux et l'abondance du cerf de virginie ou de l'orignal, révélant que la limitation de la nourriture par la compétition était peu probable. L'analyse de la viabilité de la population d'orignaux du nord‐ouest du Minnesota, utilisant à la fois des données d'inventaire (1961–2000) et des données démographiques amassées au cours de l'étude, suggère que la population devrait s'éteindre au cours de 50 prochaines années. En conclusion, il est fort probable que la portion méridionale de l'aire de distribution de l'orignal soit restreinte dans les habitats limités et où le cerf de virginie est abondant et source réservoir de parasites.